自公元六世纪起，因弗内斯便已存在防御工事。当时爱尔兰修道院长兼传教士圣哥伦巴曾造访皮克特国王布鲁德的堡垒。 当时的防御工事建于克雷格·法德里格山，该山位于因弗内斯城堡体验馆所在地的河对岸。时至今日，游客仍可徒步攀登克雷格·法德里格山，探访古堡遗迹，同时饱览比奥利峡湾的壮阔全景。 

该遗址上的首座城堡由土石与木材构筑，设有护城河与土制城墙。此城由马尔科姆三世之子大卫一世所建。此前马尔科姆曾摧毁其对手麦克白位于附近王冠山的城堡。

在苏格兰独立战争期间，这座城堡两度易手，在苏格兰人与效忠英格兰者之间辗转。1308年，罗伯特一世（布鲁斯）夺回城堡后将其摧毁，以杜绝其继续用于军事目的。 1412年，马尔伯爵首次采用石材开始重建城堡。1428年詹姆斯一世巡访因弗内斯时，传唤并逮捕了岛屿领主亚历山大及其他抗命的高地酋长。此举引发了1455年、1462年及1491年三度报复性袭击。

1562年，苏格兰女王玛丽因亨特利伯爵乔治·戈登的命令被拒于城堡门外。玛丽的支持者随即围攻城堡，历经三日攻陷。城堡守将亚历山大·戈登被处以绞刑。

在三王国战争期间，该城堡曾被盟约派军队占领，后于1649年被保皇派夺取。它历经这些战火洗礼后得以保存，并被改建为一座五层塔楼。

奥利弗·克伦威尔在因弗内斯建造了他的城堡，内设医院、粮仓、啤酒馆和酒馆。他选择的位置更靠近河口，认为比城堡更具战略意义，但这座新建筑在十年内就被拆除。部分石料后来被用于建造位于城堡山的"乔治堡"，以及横跨河流的首座石桥。

1715年雅各党起义期间，因弗内斯城堡曾被雅各党军队占领。当汉诺威派支持者威胁要摧毁这座堡垒时，雅各党军队仓皇撤离。起义平息后，城堡经过加固改造，并更名为乔治堡（以乔治一世命名）。

1725年，这座驻军堡垒再度得到加固，但二十年后仍被查尔斯·爱德华·斯图亚特王子（俗称"波尼王子查理"）及其雅各宾派军队攻陷。在卡洛登战役失利后，王子下令摧毁城堡，以防其落入政府之手。

这座城堡一直荒废着，直到19世纪初，因弗内斯决定建造新的法院和监狱。工程分两期进行：法院建于1830年代，监狱建于1840年代。外围城墙则于1839年建成。

同一时期还成立了北方学院，即今天的因弗内斯学院和高地与群岛大学的前身。

在克罗夫特战争期间布雷斯战役后被捕的人员，于因弗内斯城堡法庭受审。在镇书记官肯尼斯·麦克唐纳的辩护下，他们虽被定罪并处以罚金，但免于监禁。

1896年，因弗内斯雕塑家安德鲁·戴维森创作的弗洛拉·麦克唐纳雕像在此竖立。这位被许多人视为高地伟大女英雄的人物，其雕像矗立在城堡前，目光眺望西边的地平线，静候"英俊的查理王子"归来。

1932年，一场山体滑坡导致城堡的挡土墙坍塌，同时损毁了下方建筑。虽然无人受伤，但许多人因此无家可归。事后，城堡街西侧被清理一空，留下了如今我们所见的斜坡堤岸。

城堡山曾是因弗内斯郡警察局的所在地，直至1975年迁至老珀斯路。

从城堡建成到 2020 年苏格兰法院和法庭迁至因弗内斯其他地方专门建造的新办公场所之前，城堡一直是苏格兰法院和法庭的所在地。

因弗内斯城堡体验馆历经内外全面改造后正式向公众开放。这座全年开放的体验馆通过沉浸式讲述城堡的过去、现在与未来，引领游客领略苏格兰高地的独特精神。

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